Evolution du cerveau humain: quand plus gros est meilleur

Neuroanat avant. 2014; 8h15.

Abstrait

Des études comparatives du cerveau chez les mammifères suggèrent qu'il existe des principes architecturaux généraux régissant sa croissance et son développement évolutif. Nous commençons à comprendre les contraintes géométriques, biophysiques et énergétiques qui ont présidé à l'évolution et à l'organisation fonctionnelle du cerveau et de son réseau neuronal sous-jacent. L'objet de cette revue est de présenter les perspectives actuelles sur l'évolution du cerveau chez les primates, en particulier chez l'homme, et d'examiner certains principes hypothétiques d'organisation qui sous-tendent l'organisation complexe du cerveau. Certains des principes de conception et des modes de fonctionnement qui sous-tendent la capacité de traitement de l'information du cortex cérébral chez les primates seront explorés. Il est démontré que le développement des coordonnées du cortex se pliant avec la connectivité de manière à produire des cerveaux plus petits et plus rapides aurait été possible autrement. Compte tenu de l’importance capitale accordée à l’évolution du cerveau pour expliquer le succès de notre propre espèce, on peut se demander s’il existe des limites physiques qui limitent sa puissance de traitement et son potentiel évolutif. On fera valoir qu’à une taille de cerveau d’environ 3 500 cm3Correspondant à un volume cérébral deux à trois fois supérieur à celui de l'homme moderne, le cerveau semble atteindre sa capacité de traitement maximale. Plus le cerveau est gros au-delà de cette taille critique, moins il sera efficace, limitant ainsi toute amélioration du pouvoir cognitif.

Mots clés: évolution du cerveau, cortex cérébral, conception corticale, réseaux de neurones, traitement de l'information, intelligence, primates, néocortex humain

introduction

Le cerveau humain contient environ 100 milliards de neurones, plus de 100 000 km d'interconnexions et une capacité de stockage estimée à 1,25 × 10.12 octets (Cherniak, 1990; Hofman, 2012). Ces chiffres impressionnants ont conduit à l’idée que nos capacités cognitives sont pratiquement illimitées. Le cerveau humain, cependant, a évolué à partir d'un ensemble de structures sous-jacentes qui limitent sa taille et la quantité d'informations qu'il peut stocker et traiter. Si la capacité d'un organisme à traiter les informations relatives à son environnement est un facteur moteur de l'évolution, plus un système, tel que le cerveau, reçoit d'informations, et plus vite il peut traiter ces informations, plus il sera capable de relever les défis environnementaux et améliorer ses chances de survie (Macphail et Bolhuis, 2001; Roth et Dicke, 2012; Hofman, 2014). La limite de tout système intelligent réside donc dans sa capacité à traiter et à intégrer de grandes quantités d’informations sensorielles et à comparer ces signaux avec autant d’états de mémoire que possible, et cela en un minimum de temps. Cela implique que la capacité fonctionnelle d'une structure neuronale est intrinsèquement limitée par son architecture neuronale et son temps de traitement du signal (voir, par exemple, Laughlin et Sejnowski, 2003; Buzsáki et al., 2013). L'objet de cette revue est de présenter les perspectives actuelles sur l'évolution du cerveau chez les primates, en particulier chez l'homme, et d'examiner certains principes hypothétiques d'organisation qui sous-tendent l'organisation complexe du cerveau. Certains des principes de conception et des modes de fonctionnement qui sous-tendent la capacité de traitement de l’information du cortex cérébral chez les primates seront explorés, et on soutiendra qu’avec l’évolution du cerveau humain, nous avons presque atteint les limites de l’intelligence biologique.

Principes de l'évolution du cerveau

Si nous supposons que l'intelligence biologique dans les organismes supérieurs est le produit de processus de traitement de l'information sensorielle complexes et de facultés mentales responsables de la planification, de l'exécution et de l'évaluation du comportement intelligent, les variations entre les espèces en matière d'intelligence doivent en principe être observables dans le substrat neural. Chez les organismes supérieurs, en particulier chez les primates, la complexité des circuits neuronaux du cortex cérébral est considérée comme le corrélat neural de la cohérence et du pouvoir prédictif du cerveau, et donc une mesure de l'intelligence.

L'expansion évolutive du cortex cérébral fait en effet partie des caractéristiques morphologiques les plus distinctives du cerveau des mammifères. En particulier chez les espèces à gros cerveau, et plus particulièrement chez les grands singes et les mammifères marins, le cerveau se compose de manière disproportionnée de cette structure corticale (Northcutt et Kaas, 1995; Striedter, 2005; Aboitiz et Montiel, 2012; Sherwood et al., 2012; Figure). Le volume de matière grise corticale, par exemple, exprimé en pourcentage du volume total du cerveau augmente d'environ 25% pour les insectivores à 50% pour l'homme (Frahm et al., 1982; Hofman, 1988), alors que la taille relative de l'ensemble le cortex cérébral (y compris la substance blanche) va de 40% chez la souris à environ 80% chez l'homme (Hofman, 1988; Azevedo et al., 2009; Herculano-Houzel, 2009, 2012).

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Vues latérales du cerveau de certains mammifères montrant le développement évolutif du néocortex (gris). Dans le hérisson, presque tout le néocortex est occupé par des zones sensorielles et motrices. Dans le prosimian Galago les aires corticales sensorielles sont séparées par une aire occupée par l'association cortex (AS). Une seconde zone d'association du cortex se trouve devant le cortex moteur. Chez l'homme, ces zones d'association antérieure et postérieure sont fortement développées. A, cortex auditif primaire; AS, cortex d'association; Ent, cortex entorhinal; Moi, insula; M, cortex moteur primaire; PF, cortex préfrontal; PM, cortex prémoteur; S, cortex somatosensoriel primaire; V, cortex visuel primaire. Modifié avec l'autorisation de Nieuwenhuys (1994).

Par contre, la taille relative du cervelet reste constante dans tous les groupes phylogénétiques, occupant environ 10 à 15% de la masse cérébrale totale dans différents ordres (Stephan et al., 1981). Des études comparatives menées auprès de quatre ordres de mammifères, dont des primates, ont récemment révélé que la composition neuronale absolue dans le cortex cérébral correspondait de façon significative à celle du cervelet (Herculano-Houzel et al., 2008; Lent et al., 2012), ce qui montre que deux structures cérébrales présentent une croissance coordonnée au cours de la phylogenèse chez les mammifères.

Une telle évolution coordonnée du cortex cérébral et du cervelet correspond bien aux récentes preuves cliniques et expérimentales suggérant un rôle important du cervelet dans les fonctions cognitives et affectives, en lien étroit avec les zones associatives corticales (pour des revues, voir Schmahmann, 2010; MacLeod, 2012). Bien que le cortex cérébral ne soit pas la seule structure cérébrale à avoir été choisie au cours de l'évolution pour une plus grande croissance, en raison de la pression environnementale croissante pour des capacités cognitives plus sophistiquées, il a joué un rôle clé dans l'évolution de l'intelligence.

Evolution du cortex cérébral

Il est maintenant bien établi que le cortex cérébral se présente sous la forme d'une feuille lisse peuplée de neurones qui prolifèrent à la surface ventriculaire et migrent vers l'extérieur le long de fibres gliales radiales (pour plus de détails, voir Cheung et al., 2007; Rakic, 2009). Les différences dans la durée de la neurogenèse, qui augmente plus rapidement avec la taille du cerveau pour le cortex cérébral que pour les zones sous-corticales (Finlay et al., 2001; Charvet et Finlay, 2012), entraînent une augmentation systématique du rapport entre le cortical et le sous-cortical. Régions. Tandis que chez les petites espèces cérébrales, le volume cortical augmente en raison d'une augmentation combinée de la surface et de l'épaisseur corticale, l'augmentation du volume cortical chez les espèces dont la taille du cerveau est supérieure à 3–4 cm3 est presque entièrement due à une expansion disproportionnée de la surface corticale (Hofman, 1989). C'est l'augmentation de la surface corticale au-delà de celle attendue pour des objets géométriquement similaires de volumes différents qui crée la nécessité d'un repliement cortical (Jerison, 1982; Todd, 1986; Hofman, 1989, 2012, figure).

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Vues latérales des cerveaux de certains primates anthropoïdes montrant l'expansion évolutive du néocortex. Notez les diverses configurations et les modèles gyral et sulcal. Saimiri Sciureus: E 22 g; Macaca Mulâta: E 95 g; Pan troglodytes: E 420 g; Homo sapiens: E 1350 g. Reproduit avec l'autorisation de Hofman (2007).

Par conséquent, les cerveaux d'espèces plus grandes, comme les primates, ne sont pas bien décrits par les constructions idéales de la géométrie euclidienne. Mandelbrot (1982) a inventé le mot «fractale» pour identifier ce groupe de formes géométriques complexes et a développé le concept de mise à l'échelle fractale pour décrire leur variabilité organisée. Une caractéristique importante des objets fractals est qu'ils sont invariants, sur le plan statistique, sur une large gamme d'échelles, une propriété connue sous le nom de mise à l'échelle (pour une revue, voir Hofman, 2012).

Chez les mammifères aux cerveaux compliqués, parmi lesquels se trouvent presque tous les primates, la surface corticale, plutôt que d'être proportionnelle au pouvoir de ressemblance géométrique aux 2/3, est presque une fonction linéaire du volume du cerveau (Hofman, 1985a, 1989). Cela signifie que si un cerveau de souris (volume = 0,5 cm3) ont été augmentés à la puissance des deux tiers de la taille du cerveau humain (volume = 1400 cm3) sa surface corticale ne serait que d'environ 480 cm2. La surface réelle du cortex humain est toutefois d’environ 2000 cm.2, qui est plus de quatre fois plus grande que ce qui serait prédit en supposant une similitude géométrique, ce qui indique que les cerveaux de mammifères changent de forme en se pliant à mesure qu’ils grossissent.

Mécanismes de repliement cortical

Les hypothèses précédentes sur le repliement cortical avaient mis l'accent sur les mécanismes intrinsèques à la matière grise corticale (pour des revues, voir Hofman, 1989; Bayly et al., 2014). Van Essen (1997) a suggéré que les facteurs extrinsèques étaient plus importants et que la tension le long des axones de la substance blanche était la principale force motrice du repliement cortical. En réduisant la longueur totale des câblages axonaux et dendritiques, la tension devrait contribuer à la compacité des circuits neuronaux dans le cortex. Malgré les nombreuses tentatives pour clarifier les bases mécaniques du repliement cortical, le processus reste incomplètement compris.

Herculano-Houzel et ses collègues ont récemment découvert que la connectivité et le repliement cortical sont directement liés entre les espèces et qu’un modèle simple basé sur un mécanisme basé sur la substance blanche pourrait expliquer un repliement accru dans le cortex cérébral des primates (Herculano-Houzel et al., 1997). , 2010; Mota et Herculano-Houzel, 2012; Ribeiro et al., 2013). Ils soutiennent que la tension mécanique générée par le modèle de connectivité des faisceaux de fibres traversant la substance blanche peut expliquer le modèle observé de convolutions de surface corticale. Les auteurs proposent que le degré de tension, pris comme étant directement proportionnel aux caractéristiques morphologiques du faisceau de fibres (c'est-à-dire la longueur axonale et la section moyenne, ainsi que la proportion de neurones efférents), détermine le repliement de la surface corticale vers l'intérieur.

Ce modèle est utilisé pour expliquer comment les convolutions de surface varient en fonction de la taille du cerveau et de l'épaisseur de la matière grise. Ainsi, le câblage local et le repliement cortical constituent une stratégie simple qui aide à insérer le grand cortex en forme de feuille dans un espace compact et à maintenir les connexions corticales courtes. Un avantage important de ce principe de conception sur le plan de l'évolution réside dans le fait qu'il permet aux cerveaux d'être plus compacts et plus rapides à mesure que leur taille augmente (Harrison et al., 2002; Karbowski, 2003).

Mise à l'échelle du néocortex de primate

Au cours des dernières décennies, des progrès considérables ont été réalisés pour expliquer l'évolution du cortex cérébral en termes de principes physiques et adaptatifs (voir, par exemple, Macphail et Bolhuis, 2001; Lefebvre, 2012; Roth et Dicke, 2012). En outre, une approche quantitative de la morphologie comparative du cerveau a permis d’identifier et de formaliser des régularités empiriques dans la diversité de la conception cérébrale, en particulier dans la géométrie du cortex (par exemple, Hofman, 1989, 2012; Changizi, 2001). 2007; Clark et al., 2001).

L’analyse du cortex cérébral chez des primates anthropoïdes, par exemple, a révélé que le volume du néocortex est hautement prévisible à partir de la taille absolue du cerveau (Hofman, 1989; Finlay et Darlington, 1995; Zhang et Sejnowski, 2000; Finlay et al., 2001; Hofman et Falk, 2012). Le volume de la matière grise corticale, contenant les réseaux locaux de neurones qui sont câblés par des dendrites et principalement des axones non myélinisés, est fondamentalement une fonction linéaire du volume du cerveau, alors que la masse des axones à longue portée, formant le volume de matière blanche sous-jacent, augmente de manière disproportionnée avec la taille du cerveau (Figure). En conséquence, le volume de matière grise exprimé en pourcentage du volume total du cerveau est à peu près le même pour tous les primates anthropoïdes.

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Volumes de matière grise et blanche cérébrales en fonction du volume cérébral chez les primates anthropoïdes, y compris les humains. Échelle logarithmique. Les pentes des droites de régression sont de 0,985 ± 0,009 (matière grise) et de 1,241 ± 0,020 (substance blanche). Notez la différence de taux de changement entre la matière grise («éléments neuronaux») et la substance blanche («connexions neuronales») à mesure que la taille du cerveau augmente. Reproduit avec l'autorisation de Hofman (2001b).

Le volume relatif de la substance blanche, en revanche, augmente avec la taille du cerveau, passant de 9% chez le ouistiti nain (Cebuella pygmaea) à environ 35% chez l'homme, la valeur la plus élevée chez les primates (Hofman, 1989). La nature non linéaire de ce processus est encore soulignée en traçant le volume relatif de la substance blanche en fonction de la taille du cerveau (Figure). La forte corrélation entre les deux variables garantit que la courbe et ses limites de confiance peuvent être utilisées à des fins prédictives pour estimer le volume de substance blanche par rapport au volume du cerveau d'un primate hypothétique. Le modèle, par exemple, prédit un volume de matière blanche d’environ 1470 cm3 pour un primate anthropoïde avec un volume cérébral de 3000 cm3 (Hofman, 2001b, 2012). En d'autres termes, chez un primate d'une telle taille, la matière blanche représenterait environ la moitié du volume total du cerveau, contre un tiers chez l'homme moderne.

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Volume relatif de la substance blanche en fonction du volume cérébral chez les primates anthropoïdes. Échelle sémilogarithmique. La proportion de substance blanche augmente avec la taille du cerveau, passant de 22% chez un cerveau de singe de 100 cm3 à environ 65% chez un primate hypothétique avec une taille de cerveau de 10 000 cm3. Modifié avec l'autorisation de Hofman (2008).

Les mesures volumétriques de la matière grise et blanche dans le néocortex des primates anthropoïdes ont montré que la «loi d'échelle universelle» de la matière grise à la substance blanche du néocortex s'applique séparément aux lobes frontaux et non frontaux et que des modifications du front (mais non des fronts) le volume de la substance blanche est associé à des modifications dans d'autres parties du cerveau, y compris les noyaux gris centraux, un groupe de noyaux sous-corticaux fonctionnellement liés au contrôle exécutif (Smaers et al., 2010; Sherwood et al., 2012; Sherwood et Smaers, 2013) . Ces analyses comparatives indiquent que le processus évolutif de néocorticalisation chez les primates est principalement dû à l’expansion progressive de la masse axonale mettant en œuvre une communication globale, plutôt qu’à l’augmentation du nombre de neurones corticaux et à l’importance de la connectivité neuronale élevée dans l’évolution de la maladie. taille du cerveau chez les primates anthropoïdes.

Organisation du cortex cérébral

Les changements évolutifs dans le cortex cérébral se sont produits principalement parallèlement à la surface corticale (tangentiellement) et ont été fortement contraints dans la dimension verticale (radiale), ce qui le rend particulièrement bien adapté à l’élaboration de systèmes de projection et de cartographie multiples. Une mosaïque de zones fonctionnellement spécialisées a en effet été trouvée dans le cortex des mammifères, certaines fonctions étant remarquablement diverses (Kaas, 2000, 2008, 2012; Schoenemann, 2006; Krubitzer, 2007; Krubitzer et Dooley, 2013; Ribeiro et al., 1997). 2013). Aux niveaux de traitement inférieurs du cortex, ces cartes présentent une relation topographique assez simple avec le monde, mais dans les zones plus élevées, une topographie précise est sacrifiée pour la cartographie de fonctions plus abstraites. Ici, certains aspects de l’entrée sensorielle sont combinés d’une manière susceptible d’être pertinente pour l’animal. Les cerveaux humains, en particulier, se distinguent non seulement par leur taille, mais aussi par une plus grande proportion de leur surface corticale attribuée au cortex d'association supérieur plutôt qu'aux aires sensorielles et motrices primaires (Van Essen et Dierker, 2007; Glasser et al., 2007). 2013). Cette observation suggère que relativement plus du cortex cérébral humain est dédié au traitement conceptuel par opposition au traitement perceptuel et moteur.

En utilisant des méthodes modernes de traçage anatomique, des enregistrements physiologiques et des études de cartographie, il a été établi que chaque modalité sensorielle est cartographiée à plusieurs reprises dans différents domaines, avec environ une douzaine de représentations du monde visuel et une demi-douzaine d'entrées auditives et de sensations somatosensorielles. En fait, les cartes diffèrent par les attributs du stimulus représenté, par la façon dont le champ est mis en évidence et par les types de calculs effectués. Il est clair que les spécifications de toutes ces représentations signifient que les cartes fonctionnelles ne peuvent plus être considérées simplement comme des réseaux de neurones câblés. Ils sont beaucoup plus souples qu'on ne le pensait et sont continuellement modifiés par les interactions en retour et latérales. Ces changements dynamiques dans les cartes, qui semblent résulter d'interactions locales et de modulations dans les circuits corticaux, fournissent la plasticité nécessaire au comportement adaptatif et à l'apprentissage. Bien que les espèces varient dans le nombre de zones corticales qu'elles possèdent et dans les modèles de connexions à l'intérieur et entre les zones, l'organisation structurelle du néocortex de primates est remarquablement similaire.

Circuit cortical de réseau

L'augmentation considérable de la surface corticale sans augmentation comparable de son épaisseur au cours de l'évolution des mammifères a été expliquée dans le contexte de l'hypothèse d'unité corticale du développement cortical par unités radiales (pour les revues, voir Rakic, 2007, 2009). Selon ce modèle, l'expansion néocorticale est le résultat de modifications de la cinétique de prolifération qui augmentent le nombre d'unités colonnaires radiales sans modifier de manière significative le nombre de neurones dans chaque unité. Par conséquent, l'expansion évolutive du néocortex chez les primates est principalement le résultat d'une augmentation du nombre de colonnes radiales.

En outre, la présence répandue de ces colonnes néocorticales les considère comme des éléments fondamentaux de l'évolution neuronale (Mountcastle, 1997; Rockland, 2010; Buxhoeveden, 2012). Il est devenu évident que ces circuits corticaux s’intègrent à des niveaux plus élevés de traitement de l’information, du fait de l’organisation hiérarchique du cerveau, permettant ainsi au système de combiner des points de vue différents du monde. Cela implique que si nous recherchons la base neurale de l'intelligence biologique, y compris les propriétés de l'esprit et de la conscience, nous pouvons difficilement la localiser dans une région spécifique du cerveau, mais nous devons supposer qu'elle implique toutes les régions par l'activité desquelles un organisme est capable. pour construire un modèle adéquat de son monde extérieur, il pourrait peut-être même englober l’ensemble du réseau néo-sous-cortical. Bien que les détails de l'interprétation de l'organisation en colonnes du néocortex restent controversés (pour les revues récentes, voir Da Costa et Martin, 2010; Rockland, 2010), il est évident que le potentiel d'évolution du cerveau ne résulte pas de l'agrégation non organisée de neurones mais par association coopérative par la compartimentation auto-similaire et l’organisation hiérarchique des circuits neuronaux et l’invention du repliement fractal, qui réduit les distances axonales interconnectives.

Des études comparatives indiquent en outre que la variabilité dans les sous-composants subtils de l'organisation en colonnes chez les primates humains et non humains, telle que la composition des sous-types d'interneurones, est une source primaire de différences interspécifiques dans la morphologie des minicolonnes parmi les espèces (Raghanti et al., 2010; Sherwood et al., 2012). Les humains s'écartent des autres primates pour avoir une plus grande largeur de minicolonnes dans des zones corticales spécifiques, en particulier dans le cortex préfrontal, en raison des constituants de l'espace neuropile périphérique (Buxhoeveden et Casanova, 2002; Semendeferi et al., 2011). Ces résultats soutiennent l'idée que l'évolution humaine, après la scission de l'ancêtre commun avec les chimpanzés, s'est accompagnée de modifications discrètes des circuits locaux et de l'interconnectivité de certaines parties du cerveau (voir par exemple, Semendeferi et al., 2002; Allen, 2009; Teffer et Semendeferi, 2012). Les différences de diamètre en colonne chez les primates ne sont toutefois que mineures par rapport à la variation spectaculaire de la taille globale du cortex. Ainsi, il semble que le principal changement cortical au cours de l'évolution ait été vraisemblablement une augmentation du nombre plutôt que de la taille de ces circuits neuronaux.

Circuits corticaux: architecture et câblage

Comme nous l'avons vu, l'expansion évolutive du néocortex chez les primates est principalement le résultat d'une augmentation du nombre de colonnes radiales, dont l'architecture aurait pu être soumise à une pression d'évolution sélective dans différentes lignées de mammifères en réponse à l'encéphalisation et aux spécialisations. capacités cognitives. Nous commençons à comprendre certaines des contraintes géométriques et biophysiques qui ont présidé à l'évolution de ces réseaux de neurones (voir, par exemple, Chklovskii et al., 2002; Klyachko et Stevens, 2003; Laughlin et Sejnowski, 2003; Rockland, 2010). Pour fonctionner efficacement dans le respect de ces contraintes, Nature a optimisé la structure et le fonctionnement de ces unités de traitement en appliquant des principes de conception similaires à ceux utilisés dans les dispositifs électroniques et les réseaux de communication. En fait, l'uniformité structurelle de base du cortex cérébral suggère qu'il existe des principes architecturaux généraux régissant sa croissance et son développement évolutif (Cherniak, 1995, 2012; Rakic, 1995; Hofman, 2001a, 2007).

Des études récentes chez les primates ont montré que le nombre de neurones situés sous une unité de surface corticale n’est pas constant et varie linéairement avec la densité neuronale, paramètre qui n’est lié ni à la taille corticale ni au nombre total de neurones (Herculano-Houzel et autres). ., 2008; Wang et al., 2008; Herculano-Houzel, 2009). Ces études indiquent que la colonne corticale varie à la fois en taille et en nombre de neurones, ce qui est conforme aux prédictions basées sur des modèles informatiques (Hofman, 1985b). En effet, les différences morphologiques comparatives entre les aires corticales et les espèces jettent un doute sur la notion de module cortical universel ou de mini-colonne (DeFelipe et al., 2002). En outre, une étude de Feldmeyer (2012) sur les voies excitatrices intrinsèques intrinsèques et thalamocorticales extrinsèques dans le cortex des tonneaux montre que les neurones et leurs interconnexions ne sont pas statiques mais régulés de manière dynamique par l'état comportemental et la plasticité synaptique (voir aussi Budd et Kisvárday, 2012). .

Principes du câblage neuronal

Des études chez des mammifères ont montré que, chez les espèces à cervelle compliquée, la masse des fibres nerveuses interconnectées, formant la substance blanche sous-jacente, est proportionnelle à la puissance du volume cérébral de 1,28 (Hofman, 1988, 1991), ce qui signifie que la substance blanche corticale est une fractale. système. En conséquence, la surface corticale totale, y compris tous les gyri et sulci, correspond approximativement à la puissance de 2/3 du volume de la substance blanche.

En d'autres termes, la surface du cortex cérébral et, avec elle, le nombre total de colonnes corticales, est géométriquement similaire à la quantité de substance blanche, c'est-à-dire au nombre et à la longueur des fibres nerveuses interconnectées. Chez les petites espèces dont le cerveau est non alambiqué, une relation similaire a été constatée entre la surface corticale et la masse des fibres nerveuses myélinisées (Hofman, 1991, voir aussi Hofman, 2012). Une dimension fractale de = 2,70, comme pour les cerveaux compliqués (Mandelbrot, 1982; Hofman, 1991), suggère un degré élevé de traitement parallèle dans le cortex cérébral et met l'accent sur le traitement et / ou le transfert d'informations entre régions corticales chez les mammifères fortement corticalisés, tels que les singes et les singes, plutôt que dans les régions. Pour atteindre l'état de parallélisme intégral dans lequel chaque composant neural a son propre terminal, il faut réduire la longueur et le nombre des axones d'interconnexion afin de fixer des limites à la masse axonale.

Par conséquent, le problème le plus évident imposé par les grands cerveaux est l’augmentation des distances entre les somata neuronaux des régions fonctionnellement liées et l’allongement inévitable de leurs lignes de communication essentielles, les axones. Fait important, la longueur axonale et le volume augmentent beaucoup plus rapidement que le nombre de neurones. En outre, une augmentation proportionnelle des neurones et des connexions entraînerait inévitablement une augmentation rapide de la longueur du chemin synaptique, définie comme le nombre moyen de connexions monosynaptiques dans le chemin le plus court entre deux neurones (Watts et Strogatz, 1998; Buzsáki et Draguhn, 2004; Sporns). et al., 2004). Pour que la longueur du chemin puisse être maintenue, des connexions raccourcies peuvent être insérées, ce qui donne des réseaux de type petit monde et sans échelle (Sporns et al., 2007; Bullmore et Sporns, 2012).

Bien qu'une telle solution puisse effectivement réduire la longueur du trajet dans le néocortex, l’augmentation de la longueur des axones et l’augmentation du temps de déplacement des potentiels d’action associés posent encore de graves problèmes. Pour compenser ces retards excessifs, le calibre axonal et la myélinisation devraient être augmentés (Innocenti et al., 2013). Une indication que les grands cerveaux déploient plus de raccourcis (connexions à longue distance) et d'axones de gros calibre est que le volume de la substance blanche a augmenté à une puissance 4/3 du volume de la matière grise au cours de l'évolution. Bien que la substance blanche n'occupe que 6% du volume néocortical chez les hérissons, elle dépasse 40% chez l'homme (Hofman, 1988; Herculano-Houzel, 2009).

Wen et Chklovskii (2005) ont montré que les exigences concurrentes en termes de connectivité élevée et de délai de conduction court pouvaient conduire naturellement à l'architecture observée du néocortex des mammifères. De toute évidence, le cerveau bénéficie fonctionnellement d’une connectivité synaptique élevée et de délais de conduction courts. En outre, une étude par imagerie par résonance magnétique, centrée spécifiquement sur le cortex préfrontal, a montré que le volume de la substance blanche sous-jacente aux zones préfrontales est beaucoup plus important chez l'homme que chez les autres primates (Schoenemann et al., 2005). Cela suggère que l'élaboration relationnelle du cortex préfrontal, qui assure la médiation de domaines comportementaux aussi importants que la planification, les aspects du langage, de l'attention et du traitement de l'information sociale et temporelle, a joué un rôle clé dans l'évolution du cerveau humain.

Bien que le lobe frontal dans son ensemble n’ait pas été élargi de manière différenciée tout au long de l’évolution humaine (Semendeferi et Damasio, 2000; Teffer et Semendeferi, 2012), il existe de plus en plus de preuves de sa réorganisation, certaines régions présentant des corrélats fonctionnels connus étant soit plus grandes, soit plus petites. le cerveau humain que prévu par rapport à la même région chez les grands singes. Des études comparatives, par exemple, suggèrent que le cortex préfrontal humain diffère de celui d'espèces de primates étroitement apparentées moins par sa taille relative que par son organisation (pour un résumé, voir Teffer et Semendeferi, 2012). Des événements de réorganisation spécifiques dans les circuits neuronaux peuvent avoir eu lieu soit en conséquence d'un ajustement à l'augmentation de la taille, soit en réponse adaptative à des pressions de sélection spécifiques. Il semble que l'évolution du cerveau humain ait été accompagnée de modifications discrètes des circuits locaux et de l'interconnectivité de certaines parties du cerveau et que ces adaptations spécifiques à une espèce puissent affecter ces parties différemment (Striedter, 2005; Schoenemann, 2006). Cependant, la similitude dans la conception du cerveau chez les primates, y compris les humains, indique que les systèmes cérébraux des espèces apparentées sont soumis à des contraintes internes et que le cerveau des primates ne pourrait évoluer que dans le contexte d'un nombre limité de formes potentielles.

Câblage néocortical

Dans le néocortex, des milliards de neurones sont interconnectés via un réseau massif mais très organisé de câbles axonaux et dendritiques. Ce câblage permet aux neurones proches et distants de coordonner leurs réponses à la stimulation externe. Des profils spécifiques d'activité corticale générés au sein de ce réseau se sont avérés corrélés avec les fonctions cognitives et perceptuelles (Wang, 2010). Comprendre les principes d'organisation du câblage cortical représente donc un objectif central pour expliquer la cognition humaine et la perception de la santé et de la maladie. Malgré plus d'un siècle d'efforts, toutefois, les principes d'organisation et la fonction de la connectivité corticale ne sont pas bien compris (voir, par exemple, Douglas et Martin, 2004; Bohland et al., 2009; Budd et Kisvárday, 2013).

Des études de réseau récentes, utilisant l’imagerie du tenseur de diffusion (DTI), ont montré que non seulement les neurones du néocortex sont structurellement et fonctionnellement hautement organisés, mais qu’il en va de même pour le câblage du cerveau (Van den Heuvel et Sporns, 2011; Wedeen et al., 2012). Les voies axonales interconnectées de la substance blanche ne sont pas une masse de fils enchevêtrés, comme on le pensait depuis longtemps, mais elles forment une grille rectiligne tridimensionnelle en continuité avec les trois axes principaux du développement. La topologie du réseau de communication à longue portée du cerveau ressemble à un échiquier 3D avec un certain nombre de régions de concentrateur néocortical et sous-cortical hautement connectées. Les réseaux de connectivité structurels, tels que définis par DTI, ont identifié un hub commun dans le cortex pariétal médian de l'homme, des chimpanzés et des singes macaques. However, the apparent lack of medial prefrontal hubs in humans that are present in chimpanzees and macaque monkeys, coupled with evidence of increased gyrification in human prefrontal cortex, suggests important evolutionary changes in the connectivity of human prefrontal cortex (Preuss, 2011; Li et al., 2013; for a review, see Rilling, 2014).

The competing requirements for high connectivity and short conduction delay may lead naturally to the observed architecture of the human neocortex. Obviously, the brain functionally benefits from high synaptic connectivity and short conduction delays. The design of the primate brain is such that it may perform a great number of complex functions with a minimum expenditure of energy and material both in the performance of the functions and in the construction of the system. In general there will be a number of adequate designs for an object, which, for practical purposes, will all be equivalent.

We have shown that in species with convoluted brains the fraction of mass devoted to wiring seems to increase much slower than that needed to maintain a high degree of connectivity between the neural networks (Hofman, 2007, 2012). These findings are in line with a model of neuronal connectivity (Deacon, 1990; Ringo, 1991) which says that as brain size increases there must be a corresponding fall in the fraction of neurons with which any neuron communicates directly. The reason for this is that if a fixed percentage of interconnections is to be maintained in the face of increased neuron number, then a large fraction of any brain size increase would be spent maintaining such degree of wiring, while the increasing axon length would reduce neural computational speed (Ringo et al., 1994). The human brain, for example, has an estimated interconnectivity of the order of 103, based on data about the number of modular units and myelinated nerve fibers (Hofman, 2012). This implies that each cortical module is connected to a thousand other modules, and that the mean number of processing steps, or synapses, in the path interconnecting these modules, is about two.

Herculano-Houzel et al. (2010) have shown that in primates the mass of the white matter scales linearly across species with its number of non-neuronal cells, which is expected to be proportional to the total length of myelinated axons in the white matter. Decreased connectivity in the brain is compatible with previous suggestions that neurons in the cerebral cortex are connected as a small-world network and should slow down the increase in global conduction delay in cortices with larger numbers of neurons (Sporns et al., 2004, 2007; Wang et al., 2008; Bohland et al., 2009).

Recently, Perin et al. (2013) examined theoretically the role of arbor morphology and neuronal density on the emergence of spatially overlapping clusters of recurrently connected cortical neurons. These clusters are generated by repeatedly applying the common neighbor wiring rule until the network structure stabilizes. In this rule the probability of connection between a pair of neurons is proportional to the number of connections they have in common (Perin et al., 2011). The authors report arbor extent limits the size and number of neuronal clusters, which they propose could form innate, elemental cortical groupings.

To group neurons into clusters interacting over relatively short distances allows these groups to inform as many adjacent clusters of neurons about the state of the “emitting” cluster with as little as possible redundancy of information. Figure shows a simple schematic diagram illustrating the effect of increasing the number of functional cortical units on the number of interconnections. When the units are connected to all others by separate fibers and when each additional unit becomes connected with each of the already existing ones, then the number of connections (C) is related to the number of units (U) according to the equation: C = U (U−1), which is nearly equivalent to C = U2. In such a system the number of connections increases much faster than the number of units. Generally, the growth of connections to units is a factorial function of the number of units in a fully connected network and a linear function of the number of units in a minimally connected network.

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The problem of network allometry is represented by two neural circuits that exhibit local and global connectivity, respectively. These diagrams depict that the number of bilateral connections (C) grows much faster than the number of units (U) in a fully connected network: C = U (U−1) than in a binary system, where the growth of connections is a linear function of the number of units. Reproduced with permission from Hofman (2008).

Once the brain has grown to a point where the bulk of its mass is in the form of connections, then further increases (as long as the same ratio in interconnectivity is maintained) will be unproductive. Increases in number of units will be balanced by decreased performance of those units due to the increased conduction time. This implies that large brains may tend to show more specialization in order to maintain processing capacity. Indeed, an increase in the number of distinct cortical areas with increasing brain size has been reported (Kaas, 2000, 2012; Striedter, 2005). It may even explain why large-brained species may develop some degree of brain lateralization as a direct consequence of size. If there is evolutionary pressure on certain functions that require a high degree of local processing and sequential control, such as linguistic communication in human brains, these will have a strong tendency to develop in one hemisphere.

Biological limits to information processing

Although the cerebral cortex is not the only brain structure which was selected for in evolution to expand, as a result of growing environmental pressure for more sophisticated cognitive abilities, it has played a key role in the evolution of information processing in the mammalian brain. The primate cortex, as we have seen, has evolved from a set of underlying structures that constrain its size, and the amount of information it can store and process. If the ability of an organism to process information about its environment is a driving force behind evolution, then the more information a system, such as the brain, receives, and the faster it can process this information, the more adequately it will be able to respond to environmental challenges and the better will be its chances of survival (Hofman, 2003). The limit to any intelligent system therefore lies in its abilities to process and integrate large amounts of sensory information and to compare these signals with as many memory states as possible, and all that in a minimum of time. It implies that the functional capacity of a neuronal structure is inherently limited by its neural architecture and signal processing time (see e.g., Hofman, 2001a; Laughlin and Sejnowski, 2003; Changizi and Shimojo, 2005).

The processing or transfer of information across cortical regions, rather than within regions, in large-brained primates can only be achieved by reducing the length and number of the interconnective axons in order to set limits to the axonal mass. le nombre of interconnective fibers can be reduced, as we have seen, by compartmentalization of neurons into modular circuits in which each module, containing a large number of neurons, is connected to its neural environment by a small number of axons. le longueur of the interconnective fibers can be reduced by folding the cortical surface and thus shortening the radial and tangential distances between brain regions. Local wiring—preferential connectivity between nearby areas of the cortex—is a simple strategy that helps keep cortical connections short. In principle, efficient cortical folding could further reduce connection length, in turn reducing white matter volume and conduction times (Young, 1993; Scannell et al., 1995; Chklovskii et al., 2004; Buzsáki et al., 2013). Thus the development of the cortex does seem to coordinate folding with connectivity in a way that could produce smaller and faster brains.

Wang et al. (2008) have shown that there are functional trade-offs in white matter axonal scaling in mammals. They found that the composition of white matter shifts from compact, slow-conducting, and energetically expensive unmyelinated axons to large, fast-conducting, and energetically inexpensive myelinated axons. The fastest axons have conduction times of 1–5 ms across the neocortex and <1 ms from the eye to the brain, suggesting that in select sets of communicating fibers, large brains reduce transmission delays and metabolic firing costs at the expense of increased volume. Delays and potential imprecision in cross-brain conduction times are especially great in unmyelinated axons, which may transmit information via firing rate rather than precise spike timing. In the neocortex, axon size distributions can account for the scaling of per-volume metabolic rate and suggest a maximum supportable firing rate, averaged across all axons, of 7 ± 2 Hz. Clearly, the white matter architecture must follow a limited energy budget to optimize both volume and conduction time (for a review, see Buzsáki et al., 2013).

Another way to keep the aggregate length of axonal and dendritic wiring low, and with that the conduction time and metabollic costs, is to increase the degree of cortical folding. A major disadvantage of this evolutionary strategy, however, is that an increase in the relative number of gyri can only be achieved by reducing the gyral width. At the limit, the neurons in the gyri would be isolated from the remainder of the nervous system, since there would no longer be any opening for direct contact with the underlying white matter. Prothero and Sundsten (1984) therefore introduced the concept of the gyral “window,” which represents the hypothetical plane between a gyrus and the underlying white matter through which nerve fibers running to and from the gyral folds must pass. According to this hypothesis, there would be a brain size where the gyral “window” area has an absolute maximum. A further increase in the size of the brain beyond that point, i.e., at 2800 cm3, would increase the cortical surface area, but the “window” would decrease, leading to a lower degree of neuronal integration and an increase in response time.

The remarkably high correlation between gray matter, white matter and brain size in anthropoid primates ensures that the proposed model can be used for predictive purposes to estimate the volume of white matter relative to brain volume for a hypothetical primate (Hofman, 2001b). Model studies of the growth of the neocortex at different brain sizes, using a conservative scenario, revealed that with a brain size of about 3500 cm3 the total volume of the subcortical areas (i.e., cerebellum, brain stem, diencephalon, etc.) reaches a maximum value (Figure ). Increasing the size of the brain beyond that point, following the same design principle, would lead to a further increase in the size of the neocortex, but to a reduction of the subcortical volume. Consequently, primates with very large brains (e.g., over 5 kg) may have a declining capability for neuronal integration despite their larger number of cortical neurons.

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The number of connections (C), cortical processing units (U) and level of interconnectivity (I) in the primate neocortex as a function of brain size. Semi-logarithmic scale. Values are normalized to one at a brain volume of 100 cm3, the size of a monkey brain. Note that the number of myelinated axons increases much faster than the number of cortical processing units (see also Figure ). The human cerebrum, for example, contains 6 times more myelinated axons than that of a rhesus monkey, whereas the number of cortical processing units is only 3 times larger. Dashed lines show the potential evolutionary pathway of these neural network elements in primates with very large brains, i.e., beyond the hypothetical upper limit of the brain's processing power (see text and Figure ). Note that a further exponential growth in the number of cortical processing units, without an increase in the number of connections, will lead to a decrease in connectivity between these units and thus to more local wiring. Reproduced with permission from Hofman (2012).

Limits to human brain evolution

A progressive enlargement of the hominid brain started about 2.5 million years ago, probably from a bipedal, australopithecine form with a brain size comparable to that of a modern chimpanzee (see e.g., Falk, 2007, 2012; Robson and Wood, 2008; De Sousa and Cunha, 2012; Schoenemann, 2013). Since then, a threefold increase in endocranial volume has taken place, leading to one of the most complex and efficient structures in the animated universe, the human brain. Explanations for the evolution of the human brain are mainly focusing on selection pressures of the physical environment (climate, diet, food availabilty) and those of the social environment (group size, coalition formation, parental care). Although attempts have been made to discriminate between ecological and social theories (see e.g., Leigh, 2004; Dunbar and Shultz, 2007a,b; Lefebvre, 2012; Roth and Dicke, 2012; Willemet, 2013) there has been little effort to develop an explanatory framework that integrates the many social, ecological, and life history correlates of brain size that have been identified. Obviously, they all play a role in explaining the marked differences in brain size between humans and apes, but in which way and to what extent is far from clear at this moment. We will need better studies of cognition and behavior, along with comparative brain studies, to answer these questions.

Despite these difficulties in explaining the selection pressures of the evolution of the human brain, comparative neuroimaging studies in primates have identified the underlying neural substrate and unique features of the human brain (for a review see, Rilling, 2014). These studies, for example, have clarified how the dramatic differences in brain size between humans and chimpanzees develop. First, human brains are already twice as large as chimpanzee brains from an early point in gestation (16 weeks). Although both show an increase in growth velocity at this time, they diverge sharply at 22 weeks of gestation, when human brain growth continues to accelerate, whereas chimpanzee brain growth decelerates. Finally, during early infancy, humans experience a very rapid increase in white matter volume that significantly exceeds that found in chimpanzees (see e.g., Sakai et al., 2013).

In view of the central importance placed on brain evolution in explaining the success of our species, one may wonder whether there are physical limits that constrain its processing power and evolutionary potential. The human brain has evolved from a set of underlying structures that constrain its size, and the amount of information it can store and process. In fact, there are a number of related factors that interact to limit brain size, factors that can be divided into two categories: (1) energetic constraints and (2) neural processing constraints (see e.g., Hofman, 2001b, 2012; Wang et al., 2008; Herculano-Houzel, 2009).

Energetic limits

The human brain generates about 15 watts (W) in a well insulated cavity of about 1500 cm3. From an engineering point of view, removal of sufficient heat to prevent thermal overload could be a significant problem. But the brain is actively cooled by blood and not simply by heat conduction from the surface of the head. So the limiting factor is how fast the heat can be removed from the brain by blood flow. It has been suggested by Falk (1990) and others that the evolution of a “cranial radiator” in hominids helped provide additional cooling to delicate and metabolically expensive parts of the brain, such as the cerebral cortex. This vascular cooling mechanism would have served as a “prime releaser” that permitted brain size to increase dramatically during human evolution. So, to increase cooling efficiency in a larger brain, either the blood must be cooler when it first enters the structure, or the flow-rate must be increased above current levels.

Another factor related to blood flow has to do with the increasing energy requirements of a larger brain, a problem that is exacerbated by the high metabolic cost of this organ. It is unlikely, however, that the rate of blood flow or the increasing volume used by the blood vessels in the brain—in human about 4%—constrain its potential size. A bigger brain is metabolically possible because our cardiovascular system could evolve to transport more blood at greater pressure to meet the increased demand. This should not be taken to imply that thermal and metabolic mechanisms play no role at all in setting limits to brain size. Ultimately, energetic considerations will dictate and restrict the size of any neuron-based system, but as theoretical analyses indicate, thermal and metabolic factors alone are unlikely to constrain the potential size of our brain until it has increased to at least ten times its present size (Cochrane et al., 1995).

The same holds for extrinsic developmental constraints that have to do with pelvic anatomy (related to bipedalism), parturition, and maternal and fetal mortality. Although these factors are relevant in human evolution it is unlikely that they are setting limits to human brain growth. In primates, for example, selection for increased brain size is associated with precociality, resulting in a cascade of evolutionary effects including increased birth space and single births, prolonged periods of postnatal development, a proportionate delay in maturation and reproductive rate and, thus, an increase in “generation time” (Leigh, 2004). It means that natural selection operates on brain size at the expense of growth and reproduction, which could explain its correlation with life span (Hofman, 1993). This evolutionary strategy is most obvious when considering the evolution of our own species, where there has been a presumed twofold increase in life span associated with a more than threefold increase in brain size in a mere 2.5 million years (Hofman, 1984). So any further expansion of the adult human brain beyond its present size may take place without a radical change in its fetal/neonatal developmental schedule.

Neural-processing limits

The limit to any neural system lies in its ability to process and integrate large amounts of information in a minimum of time and therefore its functional capacity is inherently limited by its neural architecture and signal processing time. The scaling model of the geometry of the neocortex, for example, predicts an absolute upper limit to primate brain size (Hofman, 2001b; Figure ). Without a radical change in the macroscopic organization of the brain, however, this hypothetical limit will never be approached, since at that point (ca. 8750 cm3) the brain would consist entirely of cortical neurons, and their interconnections, leaving no space for any other brain structure.

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Relative subcortical volume as a function of brain volume. The predicted subcortical volume (i.e., brain volume—predicted neocortex volume) must be zero at zero brain size. Likewise, the subcortical volume will be zero when the brain is exclusively composed of cortical gray and white matter. At a brain size of 3575 cm3 the subcortical volume has a maximum (see also Figure ). The maximum simulated value for the subcortical volume (366 cm3) is then taken as 100%. The larger the brain grows beyond this critical size, the less efficient it will become. Assuming constant design, it follows that this model predicts an upper limit to the brain's processing power. Modern humans are at about two-third of that maximum. Modified with permission from Hofman (2001b).

Cochrane et al. (1995) looked at the different ways in which the brain could evolve to process more information or work more efficiently. They argue that the human brain has (almost) reached the limits of information processing that a neuron-based system allows and that our evolutionary potential is constrained by the delicate balance maintained between conduction speed, duration of the electrical pulse (pulse width), synaptic processing time, and neuron density. By modeling the information processing capability per unit time of a human-type brain as a function of interconnectivity and axonal conduction speed they found that the human brain lies about 20–30% below the optimal, with the optimal processing ability corresponding to a brain about twice the current volume. Any further enhancement of human brain power would require a simultaneous improvement of neural organization, signal processing and thermodynamics. Such a scenario, however, is an unrealistic biological option and must be discarded because of the trade-off that exists between these factors.

Of course, extrapolations based on brain models, such as the ones presented here, implicitly assume a continuation of brain developments that are on a par with growth rates in the past. One cannot exclude the possibility of new structures evolving in the brain, or a higher degree of specialization of existing brain areas, but within the limits of the existing “Bauplan” there does not seem to be an incremental improvement path available to the human brain. At a brain size of about 3500 cm3, corresponding to a brain volume two to three times that of modern man, the brain seems to reach its maximum processing capacity. The larger the brain grows beyond this critical size, the less efficient it will become, thus limiting any improvement in cognitive power.

Concluding remarks

The evolution of the neocortex in primates is mainly characterized by the development and multiplication of clusters of neurons which are strongly interconnected and in physical proximity. Since these clusters of neurons are organized in vertical columns, an increase in the number and complexity of the neuronal networks will be reflected by an expansion of the cortical surface area beyond that expected for geometric similar brains. As a result the cortical surface area fractally evolves into a volume with increasing brain size.

It is evident that the potential for brain evolution results not from the unorganized aggregation of neurons but from cooperative association by the self-similar compartmentalization and hierarchical organization of neural circuits and the invention of cortical folding, which reduces the interconnective axonal distances. The competing requirements for high connectivity and short conduction delay may lead naturally to the observed architecture of the primate neocortex. Obviously, the brain functionally benefits from high synaptic connectivity and short conduction delays. The design of the primate brain is such that it may perform a great number of complex functions with a minimum expenditure of energy and material both in the performance of the functions and in the construction of the system. In general there will be a number of adequate designs for an object, which, for practical purposes, will all be equivalent.

The similarity in brain design among primates, including humans, indicates that brain systems among related species are internally constrained and that the primate brain could only evolve within the context of a limited number of potential forms. It means that internal factors of brain design may be the primary determinants constraining the evolution of the brain and that geometric similarity among species in the functional organization of the brain may be derived from a common ancestor rather than being immediately evolved in response to specific environmental conditions.

Conflict of interest statement

The author declares that the research was conducted in the absence of any commercial or financial relationships that could be construed as a potential conflict of interest.

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